Istorija byloja, jog pirmoji bažnyčia Zarasuose kartu su vienuolynu yra veikusi didžiojoje Zaraso ežero saloje. 1530-aisiais vienuolynas buvo pekeltas į Antalieptę, o bažnyčia – į dabartinio statinio vietą. Senieji vienuolyno ir mūrinės bažnyčios likučiai yra neišlikę – XX a. pradžioje jie pačių zarasiškių buvo panaudoti miesto statybose.
1610-aisiais ežero pakrantėje vietoje senosios buvo pastatyta nauja medinė bažnyčia, tačiau 1655 m. ji sudegė kartu su dalimi miestelio. Po 20 metų pastatas buvo atstatytas ir veikė iki 1837 m., kai pamaldos jame uždraustos dėl avarinės pastato būklės. Mūrinio statinio projektas buvo parengtas tais pačiais metais, bet statybos strigo – teko keisti suplanuotą projektą, statyboms trūko lėšų. Bažnyčia buvo prastokai pastatyta 1862 m., o 1878 m. suremontuota – pakeisti pamatai iš medinių į mūrinius, sutvirtintos sienos, užtaisyti plyšiai.
Ši neobarokinė stačiakampio plano vienanavė Zarasų bažnyčia stovi iki šiol vienoje iš aukščiausių miesto vietų.